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Sethu Madhavan, A., Müller, LM Equilibrio en el mutualismo: elección y sanciones en las simbiosis raíz-microbio. (2026) Fitol nuevo. DOI: 10.1111/nph.71107

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Las raíces de las plantas forman simbiosis con microorganismos beneficiosos para mejorar la adquisición de nutrientes. La mayoría de las plantas terrestres forman simbiosis micorrícica arbuscular (SMA) con hongos biotróficos obligados del género Glomeromycotina, que proporcionan a los huéspedes nutrientes minerales a cambio de carbono mediante estructuras hifales simbióticas especializadas (arbúsculos) que se desarrollan dentro de las células de la corteza radicular. Las leguminosas forman simbiosis de nódulos radiculares (SNR) con rizobios fijadores de nitrógeno, que se alojan como bacteroides diferenciados dentro de órganos simbióticos especializados (nódulos) y proporcionan amoníaco a las plantas a cambio de carbono. La SNR presenta una alta especificidad de pareja, ocurriendo solo entre huéspedes y microbios compatibles. Por el contrario, la SMA es menos específica, aunque los resultados de la simbiosis dependen del contexto y están influenciados por el genotipo del huésped y del hongo, las condiciones ambientales y la competencia microbiana. En ambos casos, las plantas favorecen a los microsimbiontes de alto rendimiento reconociéndolos durante el inicio de la simbiosis o castigando a los de bajo rendimiento mediante sanciones posteriores a la colonización. Los microbios, a su vez, emplean estrategias para manipular a las plantas en su propio beneficio. En este trabajo, revisamos los mecanismos moleculares que subyacen a la preferencia de pareja en las interacciones beneficiosas planta-microbio y analizamos cómo las estrategias de selección de pareja del huésped mantienen la estabilidad mutualista en los sistemas AMS y RNS, junto con las estrategias microbianas para evadir el control del huésped. Comprender la interacción dinámica de las simbiosis planta-microbio funcionalmente diversas proporciona una base para mejorar los mutualismos tanto en sistemas naturales como agrícolas.

Ivanov, S., Müller, LM, Lefèvre, FM, Harrison, MJ Recursos de secuenciación de dos híbridos de levadura y complementación de bifluorescencia para evaluar interacciones proteína-proteína en raíces micorrízicas arbusculares: CKL2 como estudio de caso. (2025) Fitol nuevo. DOI: 10.1111/nph.70832

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La genética inversa, facilitada por las tecnologías CRISPR y las colecciones completas de mutantes de inserción indexados por secuencia, ha avanzado en la identificación de genes vegetales esenciales para la simbiosis micorrízica arbuscular (MA). Sin embargo, un fenotipo mutante por sí solo generalmente no es suficiente para revelar el papel específico de una proteína en la simbiosis MA, y en muchos casos, la identificación de proteínas asociadas a la interacción resulta útil. Para permitir la identificación de interacciones proteína-proteína durante la simbiosis MA, establecimos una biblioteca de dos híbridos de levadura Medicago truncatula-Diversispora epigaea (Y2H) que, mediante el cribado por secuenciación Y2H (Y2H-seq), puede proporcionar una lista ordenada por rango de interactores candidatos de una proteína de interés. También desarrollamos un sistema vectorial para facilitar los ensayos de complementación de fluorescencia bimolecular (BiFC) en raíces micorrízicas, de modo que las interacciones proteicas se puedan evaluar en sus tipos celulares nativos y ubicaciones subcelulares. Demostramos la utilidad de un cribado Y2H-seq acoplado con BiFC en raíces micorrízicas, con una búsqueda de proteínas que interactúan con CYCLIN-DEPENDENT KINASE-LIKE 2 (CKL2), una quinasa esencial para la simbiosis AM. El cribado Y2H-seq identificó tres proteínas 14-3-3 como las proteínas de mayor rango que interactúan con CKL2. Los ensayos BiFC en raíces micorrízicas proporcionaron evidencia de una interacción CKL2-14-3-3 en la membrana periarbuscular (PAM) en células radiculares colonizadas. La regulación negativa de 14-3-3 por interferencia de ARN proporciona evidencia inicial de una función en la simbiosis AM. Por lo tanto, CKL2 puede utilizar proteínas 14-3-3 para dirigir la señalización desde la PAM. Los recursos Y2H y BiFC acelerarán la comprensión de las funciones de las proteínas durante la simbiosis AM.

Rodríguez-García, DR, Müller, LM Señalización en la interfaz: la pared celular, los péptidos y las vesículas extracelulares median la comunicación entre parejas durante la simbiosis micorrízica arbuscular. (2025) Opinión actual en biología vegetal. 89:102849. DOI: 10.1016/j.pbi.2025.102849

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Orosz, J., Lin, EX, Torres Ascurra, YC, Kappes, M., Lindsay, P., Bashyal, S., Everett, H., Gautam, CK, Jackson, D., Müller, LM CORYNE modula la ramificación del meristemo de la inflorescencia de Medicago truncatula y desempeña un papel conservado en la regulación de la simbiosis micorrízica arbuscular. (2025) Bot Exp. J. DOI: 10.1093/jxb/eraf386

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La vía de señalización CLAVATA regula el desarrollo de las plantas y sus interacciones con el entorno. La señalización CLAVATA consiste en péptidos móviles, específicos del tipo celular o del entorno, relacionados con CLAVATA3/ESR (CLE), que son percibidos por un complejo receptor que consiste en quinasas similares a receptores repetitivos ricos en leucina, como CLAVATA1, y proteínas similares a receptores, como CLAVATA2, que a menudo funciona con la pseudoquinasa CORYNE (CRN). La señalización CLAVATA se ha estudiado ampliamente en varias especies de plantas por su papel en el desarrollo del mantenimiento del meristemo. Además, la señalización CLAVATA estuvo implicada en las interacciones planta-microbio, incluyendo la simbiosis de nódulos radiculares y las interacciones de las plantas con hongos micorrízicos arbusculares (MA) mutualistas. Sin embargo, el conocimiento sobre la regulación de la simbiosis MA por la señalización CLAVATA es limitado. Aquí, informamos un papel dual para la CRN de Medicago truncatula en el desarrollo y las interacciones planta-microbio. En los brotes, MtCRN modula la ramificación del meristemo de la inflorescencia. En las raíces, el promotor MtCRN está activo en los tejidos vasculares y las regiones meristemáticas. Además, la expresión de MtCRN se activa en las células de la corteza colonizadas por hongos MA y regula negativamente las interacciones de la raíz con estos microbios de forma dependiente del nitrógeno; también se observó una regulación negativa de la simbiosis de MA por CRN en la monocotiledónea Zea mays, lo que sugiere que esta función se conserva en todos los clados vegetales. Además, informamos que MtCRN funciona parcialmente de forma independiente de la señal de autorregulación de MA MtCLE53. Los datos transcriptómicos revelaron que las raíces crn de M. truncatula muestran señales de alteración de la señalización de nutrientes, simbiosis y estrés, lo que sugiere que MtCRN desempeña diversas funciones en el desarrollo de la planta y sus interacciones con el medio ambiente.

Torres Ascurra, YC, Müller, LM Los péptidos de señalización controlan las interacciones beneficiosas y patógenas entre plantas y microbios. (2025) Bot Exp. J. DOI: 10.1093/jxb/eraf180

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Bashyal, S., Müller, LM, Chory, J., Bürger, M. Protocolo para la germinación eficiente de Castilleja (Orobanchaceae) para la inducción química del haustorio y estudios de interacción parásito-hospedador. (2025) Protocolos STAR. 6(2):103753. DOI: 10.1016/j.xpro.2025.103753

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Bashyal, S., Everett, H., Matsuura, S., Müller, LM Un péptido CLE vegetal y su imitador fúngico promueven la simbiosis micorrízica arbuscular a través de la supresión de ROS mediada por CRN. (2025) Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América. 122(16):e2422215122. DOI: 10.1073/pnas.2422215122

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Chaulagain, D., Schnabel, E., Kappes, M., Lin, EX, Müller, LM, Frugoli, JA TML1 y TML2 regulan sinérgicamente la nodulación y afectan a las micorrizas arbusculares en Medicago truncatula (2024) Fronteras en la ciencia de las plantas. 15:1504404. DOI: 10.3389/fpls.2024.1504404

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Schnabel, E., Bashyal, S., Corbett, C., Kassaw, T., Nowak, S., Rosales-García, RA, Noorai, RE, Müller, LM, Frugoli, J. El gen defectuoso en la autorregulación (DAR) de Medicago truncatula codifica una proteína implicada en la regulación de la nodulación y las micorrizas arbusculares. (2024) Biología Vegetal BMC. 24(1):766. DOI: 10.1186/s12870-024-05479-6

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Chaulagain, D., Schnabel, E., Lin, EX, García, RR, Noorai, RE, Müller, LM, Frugoli, JA TML1 Y TML2 REGULAN SINERGÍSTICAMENTE LA NODULACIÓN PERO NO LA MICORRHIZA ARBUSCULAR EN MEDICAGO TRUNCATULA. (2023) bioRxiv. DOI: 10.1101 / 2023.12.07.570674

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Dos procesos simbióticos, la nodulación y la micorriza arbuscular, están controlados principalmente por la necesidad de nitrógeno (N) y fósforo (P) de la planta, respectivamente. La autorregulación de nodulación (AON) y la autorregulación de micorrización (OMA) comparten múltiples componentes: las plantas que producen demasiados nódulos suelen tener una mayor densidad de arbúsculos. Se demostró que la proteína TML (TOO MUCH LOVE) funciona en las raíces para mantener la susceptibilidad a la infección por rizobios en condiciones bajas de N y controlar el número de nódulos a través de AON en Lotus japonicus. M. truncatula tiene dos secuencias homólogas: MtTML1 y MtTML2. Informamos la generación de mutantes simples y dobles estables que albergan múltiples variaciones alélicas en MtTML1 y MtTML2 utilizando mutagénesis dirigida a CRISPR-Cas9 y detección de una biblioteca de mutagénesis de transposones. Las plantas que contenían mutaciones únicas en cualquiera de los genes produjeron el doble de nódulos que las plantas de tipo salvaje, mientras que las plantas que contenían mutaciones en ambos genes mostraron un efecto sinérgico, formando 20 veces más nódulos y raíces cortas en comparación con las plantas de tipo salvaje. El efecto sinérgico sobre la nodulación se mantuvo en presencia de nitrógeno 10 mM, pero no se observó en los fenotipos de longitud de raíz. El examen de la expresión y los efectos de los heterocigotos sugiere que la compensación genética puede desempeñar un papel en la sinergia observada. Sin embargo, las plantas con mutaciones en ambos TML no tuvieron cambios detectables en las asociaciones de micorrizas arbusculares, lo que sugiere que los MtTML son específicos de la nodulación y la señalización de nitratos. Los mutantes creados serán herramientas útiles para analizar el mecanismo de acción sinérgica de MtTML1 y MtTML2 en la nodulación de M. truncatula, así como la separación de AON de AOM.

Bashyal, S., Gautam, CK, Müller, LM Señalización CLAVATA en interacciones planta-ambiente. (2023) Fisiología de las plantas. DOI: 10.1093/plphys/kiad591

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Roy, S., Müller, LM Un libro de reglas para el control de péptidos de las endosimbiosis leguminosas-microbios. (2022) Tendencias en ciencia de las plantas. 27(9):870-889. DOI: 10.1016/j.tplants.2022.02.002

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Zhang, S., Daniels, DA, Ivanov, S., Jurgensen, L., Müller, LM, Versaw, WK, Harrison, MJ Un biosensor codificado genéticamente revela la variación espaciotemporal en el contenido de fosfato celular en las raíces de micorrizas de Brachypodium distachyon. (2022) Fitol nuevo. 234(5):1817-1831. DOI: 10.1111/nph.18081

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Müller, LM Conexiones subterráneas: los hongos micorrízicos arbusculares influyen en las interacciones interespecíficas planta-planta. (2021) Fisiología de las plantas. 187(3):1270-1272. DOI: 10.1093/plphys/kiab397

Müller, LM, Campos-Soriano, L., Levesque-Tremblay, V., Bravo, A., Daniels, DA, Pathak, S., Park, HJ, Harrison, MJ La sobreexpresión constitutiva de conduce a un aumento de la densidad de arbúsculos en . (2020) Fisiología de las plantas. 184(3):1263-1272. DOI: 10.1104/pp.20.00997

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Müller, LM Una perspectiva evolutiva de los receptores LysM revela mecanismos conservados para la percepción de señales microbianas. (2020) Fisiología de las plantas. 184(2):562-563. DOI: 10.1104/pp.20.01160

Müller, LM El tiempo lo es todo: regula el cambio de fase de meristemo en la cebada. (2020) Fisiología de las plantas. 183(3):816-817. DOI: 10.1104/pp.20.00648

Müller, LM, Flokova, K., Schnabel, E., Sun, X., Fei, Z., Frugoli, J., Bouwmeester, HJ, Harrison, MJ Un módulo CLE-SUNN regula el contenido de estrigolactona y la colonización de hongos en micorrizas arbusculares. (2019) Plantas de la naturaleza. 5(9):933-939. DOI: 10.1038/s41477-019-0501-1

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Müller, LM, Harrison, MJ Las fitohormonas, los miARN y las señales peptídicas integran el estado del fósforo de las plantas con la simbiosis de micorrizas arbusculares. (2019) Opinión actual en biología vegetal. 50:132-139. DOI: 10.1016/j.pbi.2019.05.004

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Floss, DS, Gómez, SK, Park, HJ, MacLean, AM, Müller, LM, Bhattarai, KK, Lévesque-Tremblay, V., Maldonado-Mendoza, IE, Harrison, MJ MYB1 regula un programa transcripcional para la degeneración de arbúsculos durante la simbiosis AM. (2017) Biología actual. 27(8):1206-1212. DOI: 10.1016/j.cub.2017.03.003

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Durante la endosimbiosis formada entre las plantas y los hongos micorrízicos arbusculares (MA), las células corticales de la raíz son colonizadas por hifas ramificadas llamadas arbúsculos, que funcionan en el intercambio de nutrientes con la planta [1]. A pesar de su función positiva, los arbúsculos son estructuras efímeras, y su desarrollo es seguido por una fase de degeneración, en la que el arbúsculo y la membrana periarbuscular circundante y la matriz desaparecen gradualmente de la célula de la raíz [2, 3]. Actualmente, se desconoce el papel de las células de la raíz en este proceso y los mecanismos reguladores subyacentes. En este caso, mediante el uso de un mutante pt4 de Medicago truncatula en el que los arbúsculos se degeneran prematuramente [4], identificamos genes asociados a la degeneración de los arbúsculos, de los cuales se predice que el 38% codifican hidrolasas secretadas, lo que sugiere un papel en el desmontaje del arbúsculo y la interfaz. A través de ARNi y el análisis de un mutante de inserción, identificamos un factor de transcripción similar a MYB (MYB1) específico de simbiosis que suprime la degeneración de arbúsculos en mtpt4. En myb1, se reduce la expresión de varios genes asociados a la degeneración. Por el contrario, en las raíces que sobreexpresan constitutivamente MYB1, la expresión de genes asociados a la degeneración aumenta y el desarrollo posterior de la simbiosis se ve afectado. La expresión del gen regulado por MYB1 se ve reforzada por las proteínas DELLA y depende de NSP1 [5], pero no de NSP2 [6]. Además, MYB1 interactúa con DELLA y NSP1. Nuestros datos identifican un programa transcripcional para la degeneración de arbúsculos y revelan que sus reguladores incluyen MYB1 en asociación con dos reguladores transcripcionales, NSP1 y DELLA, los cuales funcionan en fases anteriores de la simbiosis. Proponemos que el uso combinatorio de factores de transcripción permite la expresión secuencial de programas transcripcionales para el desarrollo y la degeneración de arbúsculos.

Müller, LM, Lindner, H., Pires, ND, Gagliardini, V., Grossniklaus, U. Se requiere una subunidad del complejo oligosacariltransferasa para el reconocimiento interespecífico de gametofitos en Arabidopsis. (2016) Nature Communications. 7:10826. DOI: 10.1038/ncomms10826

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Pires, ND, Bemer, M., Müller, LM, Baroux, C., Spillane, C., Grossniklaus, U. La genética cuantitativa identifica la variación genética críptica implicada en la regulación paterna del desarrollo de las semillas. (2016) Genética PLOS. 12(1):e1005806. DOI: 10.1371/journal.pgen.1005806

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Lindner, H., Kessler, SA, Müller, LM, Shimosato-Asano, H., Boisson-Dernier, A., Grossniklaus, U. TURAN y EVAN median la recepción del tubo polínico en Arabidopsis Synergids mediante la glicosilación de proteínas. (2015) PLOS Biología. 13(4):e1002139. DOI: 10.1371/journal.pbio.1002139

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La recepción del tubo polínico (PT) en plantas con flores describe la interferencia entre los gametofitos masculinos y femeninos tras la llegada del PT a las células sinérgicas del óvulo. Conduce a la detención del crecimiento del PT, a su rotura y a la liberación de espermatozoides y, por tanto, es esencial para garantizar una doble fertilización. Aquí, describimos TURAN (TUN) y EVAN (EVN), dos nuevos miembros de la vía de recepción de PT mediada por la quinasa similar al receptor (RLK) de FERONIA (FER). Al igual que fer, las mutaciones en estos dos genes provocan un crecimiento excesivo de PT dentro del gametofito femenino (FG) sin ruptura de PT. El mapeo mediante secuenciación de próxima generación, el análisis citológico de genes indicadores y los ensayos bioquímicos de glicoproteínas en mutantes de eliminación de ARNi revelaron que ambos genes estaban involucrados en la N-glicosilación de proteínas en el retículo endoplásmico (RE). TUN codifica una proteína de la superfamilia de uridina difosfato (UDP) -glicosiltransferasa y EVN una dolicol quinasa. Además de su papel común durante la recepción de PT en los sinérgicos, ambos genes tienen funciones distintas en el polen: mientras que EVN es esencial para el desarrollo del polen, TUN es necesario para el crecimiento y la integridad de PT al afectar la estabilidad de los homólogos de FER específicos del polen ANXUR1. (ANX1) y ANX2. Los reporteros ANX1- y ANX2-YFP no se expresan en granos de polen tun, pero ANX1-YFP se degrada a través de la vía de degradación asociada a ER (ERAD), probablemente subyacente al fenotipo de ruptura prematura de PT similar a anx1/2 de los mutantes tun. Por lo tanto, al igual que en las interacciones animales esperma-óvulo, la glicosilación de proteínas es esencial para la interacción entre los gametofitos femeninos y masculinos durante la recepción de PT para garantizar la fertilización y la reproducción exitosa.

Lindner, H., Müller, LM, Boisson-Dernier, A., Grossniklaus, U. Quinasas similares al receptor CrRLK1L: no un ladrillo más en la pared. (2012) Opinión actual en biología vegetal. 15(6):659-69. DOI: 10.1016/j.pbi.2012.07.003

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Richter, S., Müller, LM, Stierhof, YD, Mayer, U., Takada, N., Kost, B., Vieten, A., Geldner, N., Koncz, C., Jürgens, G. El crecimiento de células polarizadas en Arabidopsis requiere un reciclaje endosómico mediado por factores de intercambio ARF relacionados con GBF1. (2011) Biología celular de la naturaleza. 14(1):80-6. DOI: 10.1038/ncb2389

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El-Kasmi, F., Pacher, T., Strompen, G., Stierhof, YD, Müller, LM, Koncz, C., Mayer, U., Jürgens, G. La proteína SEC22 de Arabidopsis SNARE es esencial para el desarrollo de gametofitos y el mantenimiento de la integridad de la pila de Golgi. (2011) Diario de plantas. 66(2):268-79. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2011.04487.x

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Lena Mueller, PhD

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