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Sethu Madhavan, A., Müller, LM Equilibrando o mutualismo: escolha e sanções em simbioses raiz-micróbio. (2026) Novo Fitol. DOI: 10.1111/nph.71107

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As raízes das plantas formam simbioses com microrganismos benéficos para melhorar a aquisição de nutrientes. A maioria das plantas terrestres forma simbiose micorrízica arbuscular (SMA) com fungos biotróficos obrigatórios do gênero Glomeromycotina, que fornecem nutrientes minerais aos hospedeiros em troca de carbono por meio de estruturas hifais simbióticas especializadas (arbúsculos) que se desenvolvem dentro das células do córtex radicular. As leguminosas formam simbiose de nódulos radiculares (SNR) com rizóbios fixadores de nitrogênio, que se alojam como bacteroides diferenciados dentro de órgãos simbióticos especializados (nódulos) e fornecem amônia às plantas em troca de carbono. A SNR apresenta alta especificidade de parceiros, ocorrendo apenas entre hospedeiros e microrganismos compatíveis. Por outro lado, a SMA é menos específica, embora os resultados da simbiose sejam dependentes do contexto e influenciados pelo genótipo do hospedeiro e do fungo, pelas condições ambientais e pela competição microbiana. Em ambos os casos, as plantas favorecem microssimbiontes de alto desempenho, reconhecendo-os durante o início da simbiose ou punindo simbiontes de baixo desempenho por meio de sanções pós-colonização. Os microrganismos, por sua vez, empregam estratégias para manipular as plantas em seu próprio benefício. Aqui, revisamos os mecanismos moleculares subjacentes à preferência por parceiros em interações benéficas entre plantas e microrganismos e discutimos como as estratégias de seleção de parceiros do hospedeiro mantêm a estabilidade mutualística em sistemas de simbiose microbiana adaptativa (AMS) e sistemas de simbiose adaptativa recorrente (RNS), juntamente com as estratégias microbianas para escapar do controle do hospedeiro. Compreender a interação dinâmica de simbioses funcionalmente diversas entre plantas e microrganismos fornece uma base para aprimorar o mutualismo tanto em sistemas naturais quanto agrícolas.

Ivanov, S., Müller, LM, Lefèvre, FM, Harrison, MJ Recursos de sequenciamento de dois híbridos de levedura e complementação de bifluorescência para avaliar interações proteína-proteína em raízes micorrizadas arbusculares: CKL2 como estudo de caso. (2025) Novo Fitol. DOI: 10.1111/nph.70832

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A genética reversa, facilitada pelas tecnologias CRISPR e por coleções abrangentes de mutantes de inserção com sequências indexadas, impulsionou a identificação de genes essenciais para a simbiose micorrízica arbuscular (MA) em plantas. No entanto, um fenótipo mutante isoladamente geralmente é insuficiente para revelar o papel específico de uma proteína na simbiose MA e, em muitos casos, a identificação de proteínas parceiras de interação é útil. Para possibilitar a identificação de interações proteína-proteína durante a simbiose MA, estabelecemos uma biblioteca de interação proteína-proteína em levedura (Y2H) entre Medicago truncatula e Diversispora epigaea que, por meio de triagem por sequenciamento Y2H (Y2H-seq), pode fornecer uma lista ordenada por classificação de proteínas candidatas a interagir com uma proteína de interesse. Também desenvolvemos um sistema vetorial para facilitar ensaios de complementação bimolecular de fluorescência (BiFC) em raízes micorrizadas, de modo que as interações proteicas possam ser avaliadas em seus tipos celulares nativos e localizações subcelulares. Demonstramos a utilidade de uma triagem Y2H-seq acoplada a BiFC em raízes micorrizadas, com a busca por proteínas que interagem com a CYCLIN-DEPENDENT KINASE-LIKE 2 (CKL2), uma quinase essencial para a simbiose AM. A triagem Y2H-seq identificou três proteínas 14-3-3 como as proteínas de interação com CKL2 de maior relevância. Ensaios de BiFC em raízes micorrizadas forneceram evidências de uma interação CKL2-14-3-3 na membrana periarbuscular (PAM) em células radiculares colonizadas. A redução da expressão de 14-3-3 por interferência de RNA fornece evidências iniciais de uma função na simbiose AM. Assim, CKL2 pode utilizar proteínas 14-3-3 para direcionar a sinalização a partir da PAM. Os recursos Y2H e BiFC acelerarão a compreensão das funções proteicas durante a simbiose AM.

Rodríguez-Garcia, DR, Müller, LM Sinalização na interface: A parede celular, os peptídeos e as vesículas extracelulares mediam a comunicação entre os parceiros durante a simbiose micorrízica arbuscular. (2025) Opinião atual em biologia vegetal. 89:102849. DOI: 10.1016/j.pbi.2025.102849

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Orosz, J., Lin, EX, Torres Ascurra, YC, Kappes, M., Lindsay, P., Bashyal, S., Everett, H., Gautam, CK, Jackson, D., Müller, LM CORYNE modula a ramificação do meristema da inflorescência de Medicago truncatula e desempenha um papel conservado na regulação da simbiose micorrízica arbuscular. (2025) J Exp Bot. DOI: 10.1093/jxb/eraf386

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A via de sinalização CLAVATA regula o desenvolvimento das plantas e as interações planta-ambiente. A sinalização CLAVATA consiste em peptídeos relacionados a CLAVATA3/ESR (CLE) móveis, específicos do tipo celular ou do ambiente, que são percebidos por um complexo receptor composto por cinases semelhantes a receptores de repetição rica em leucina, como CLAVATA1, e proteínas semelhantes a receptores, como CLAVATA2, que frequentemente funciona com a pseudocinase CORYNE (CRN). A sinalização CLAVATA tem sido extensivamente estudada em várias espécies de plantas por seu papel no desenvolvimento da manutenção do meristema. Além disso, a sinalização CLAVATA foi implicada em interações planta-micróbio, incluindo simbiose de nódulos radiculares e interações de plantas com fungos micorrízicos arbusculares mutualísticos (AM). No entanto, o conhecimento sobre a regulação da simbiose AM pela sinalização CLAVATA é limitado. Aqui, relatamos um papel duplo para o CRN de Medicago truncatula no desenvolvimento e nas interações planta-micróbio. Em brotos, o MtCRN modula a ramificação do meristema da inflorescência. Em raízes, o promotor MtCRN é ativo em tecidos vasculares e regiões meristemáticas. Além disso, a expressão de MtCRN é ativada em células do córtex colonizadas por fungos AM e regula negativamente as interações da raiz com esses microrganismos de maneira dependente de nitrogênio; a regulação negativa da simbiose de AM por CRN também foi observada na monocotiledônea Zea mays, sugerindo que essa função é conservada entre clados de plantas. Relatamos ainda que o MtCRN funciona parcialmente independentemente do sinal de autorregulação de AM MtCLE53. Dados transcriptômicos revelaram que as raízes de M. truncatula crn apresentam sinais de nutrientes perturbados, simbiose e sinalização de estresse, sugerindo que o MtCRN desempenha vários papéis no desenvolvimento da planta e nas interações com o ambiente.

Torres Ascurra, YC, Müller, LM Peptídeos de sinalização controlam interações benéficas e patogênicas entre plantas e micróbios. (2025) J Exp Bot. DOI: 10.1093/jxb/eraf180

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Bashyal, S., Müller, LM, Chory, J., Bürger, M. Protocolo para germinação eficiente de Castilleja (Orobanchaceae) para indução química de haustório e estudos de interação parasita-hospedeiro. (2025) Protocolo STAR. 6(2):103753. DOI: 10.1016/j.xpro.2025.103753

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Bashyal, S., Everett, H., Matsuura, S., Müller, LM Um peptídeo CLE vegetal e seu fungo mimetizador promovem simbiose micorrízica arbuscular por meio da supressão de ROS mediada por CRN. (2025) Anais da Academia Nacional de Ciências dos Estados Unidos da América. 122(16):e2422215122. DOI: 10.1073/pnas.2422215122

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Chaulagain, D., Schnabel, E., Kappes, M., Lin, EX, Müller, LM, Frugoli, JA TML1 e TML2 regulam sinergicamente a nodulação e afetam a micorriza arbuscular em Medicago truncatula (2024) Fronteiras em Fitotecnia. 15:1504404. DOI: 10.3389/fpls.2024.1504404

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Schnabel, E., Bashyal, S., Corbett, C., Kassaw, T., Nowak, S., Rosales-García, RA, Noorai, RE, Müller, LM, Frugoli, J. O gene Defective in Autorregulation (DAR) de Medicago truncatula codifica uma proteína envolvida na regulação da nodulação e da micorriza arbuscular. (2024) BMC Biologia Vegetal. 24(1):766. DOI: 10.1186/s12870-024-05479-6

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Chaulagain, D., Schnabel, E., Lin, EX, Garcia, RR, Noorai, RE, Müller, LM, Frugoli, JA TML1 E TML2 REGULAM SINERGISTICAMENTE A NODULAÇÃO, MAS NÃO A MICORRIZA ARBUSCULAR EM MEDICAGO TRUNCATULA. (2023) bioRxiv. DOI: 10.1101 / 2023.12.07.570674

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Dois processos simbióticos, nodulação e micorriza arbuscular, são controlados principalmente pela necessidade de nitrogênio (N) e fósforo (P) da planta, respectivamente. A Autorregulação da Nodulação (AON) e a Autorregulação da Micorrização (AOM) compartilham vários componentes - plantas que produzem muitos nódulos geralmente apresentam maior densidade de arbúsculos. Foi demonstrado que a proteína TML (TOO MUCH LOVE) funciona nas raízes para manter a susceptibilidade à infecção por rizóbios sob condições de baixo N e controlar o número de nódulos através de AON em Lotus japonicus. M. truncatula possui duas sequências homólogas: MtTML1 e MtTML2. Relatamos a geração de mutantes simples e duplos estáveis que abrigam múltiplas variações alélicas em MtTML1 e MtTML2 usando mutagênese direcionada a CRISPR-Cas9 e triagem de uma biblioteca de mutagênese transposon. As plantas contendo mutações únicas em qualquer um dos genes produziram o dobro dos nódulos das plantas do tipo selvagem, enquanto as plantas contendo mutações em ambos os genes exibiram um efeito sinérgico, formando 20x mais nódulos e raízes curtas em comparação com as plantas do tipo selvagem. O efeito sinérgico na nodulação foi mantido na presença de 10mM de nitrogênio, mas não foi observado nos fenótipos de comprimento de raiz. O exame da expressão e dos efeitos heterozigotos sugere que a compensação genética pode desempenhar um papel na sinergia observada. No entanto, as plantas com mutações em ambos os TMLs não apresentaram alterações detectáveis nas associações micorrízicas arbusculares, sugerindo que os MtTMLs são específicos para nodulação e sinalização de nitrato. Os mutantes criados serão ferramentas úteis para dissecar o mecanismo de ação sinérgica de MtTML1 e MtTML2 na nodulação de M. truncatula, bem como a separação de AON de AOM.

Bashyal, S., Gautam, CK, Müller, LM Sinalização CLAVATA nas interações planta-ambiente. (2023) Fisiologia vegetal. DOI: 10.1093/plphys/kiad591

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Roy, S., Müller, LM Um livro de regras para o controle de peptídeos de endossimbioses de leguminosas-micróbios. (2022) Tendências em Ciência Vegetal. 27(9):870-889. DOI: 10.1016/j.tplants.2022.02.002

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Zhang, S., Daniels, DA, Ivanov, S., Jurgensen, L., Müller, LM, Versaw, WK, Harrison, MJ Um biossensor geneticamente codificado revela variação espaço-temporal no conteúdo de fosfato celular em raízes micorrízicas de Brachypodium distachyon. (2022) Novo Fitol. 234(5):1817-1831. DOI: 10.1111/nph.18081

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Müller, LM Conexões subterrâneas: influência dos fungos micorrízicos arbusculares nas interações interespecíficas planta-planta. (2021) Fisiologia vegetal. 187(3):1270-1272. DOI: 10.1093/plphys/kiab397

Müller, LM, Campos-Soriano, L., Levesque-Tremblay, V., Bravo, A., Daniels, DA, Pathak, S., Park, HJ, Harrison, MJ Superexpressão constitutiva de leva a um aumento na densidade de arbúsculos em. (2020) Fisiologia vegetal. 184(3):1263-1272. DOI: 10.1104/pp.20.00997

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Müller, LM Uma perspectiva evolutiva sobre receptores LysM revela mecanismos conservados para percepção de sinal microbiano. (2020) Fisiologia vegetal. 184(2):562-563. DOI: 10.1104/pp.20.01160

Müller, LM O tempo é tudo: regula a mudança de fase do meristema na cevada. (2020) Fisiologia vegetal. 183(3):816-817. DOI: 10.1104/pp.20.00648

Müller, LM, Flokova, K., Schnabel, E., Sun, X., Fei, Z., Frugoli, J., Bouwmeester, HJ, Harrison, MJ Um módulo CLE-SUNN regula o conteúdo de estrigolactona e a colonização fúngica em micorrizas arbusculares. (2019) plantas da natureza. 5(9):933-939. DOI: 10.1038/s41477-019-0501-1

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Müller, LM, Harrison, MJ Fitohormônios, miRNAs e sinais peptídicos integram o status do fósforo da planta com a simbiose micorrízica arbuscular. (2019) Opinião atual em biologia vegetal. 50:132-139. DOI: 10.1016/j.pbi.2019.05.004

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Fio dental, DS, Gomez, SK, Park, HJ, MacLean, AM, Müller, LM, Bhattarai, KK, Lévesque-Tremblay, V., Maldonado-Mendoza, IE, Harrison, MJ Um programa transcricional para degeneração de arbúsculos durante a simbiose AM é regulamentado pelo MYB1. (2017) Biologia atual. 27(8):1206-1212. DOI: 10.1016/j.cub.2017.03.003

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Durante a endossimbiose formada entre plantas e fungos micorrízicos arbusculares (AM), as células corticais da raiz são colonizadas por hifas ramificadas chamadas arbúsculos, que funcionam na troca de nutrientes com a planta [1]. Apesar de sua função positiva, os arbúsculos são estruturas efêmeras e seu desenvolvimento é seguido por uma fase de degeneração, na qual o arbúsculo e a membrana e matriz periarbuscular circundante desaparecem gradualmente da célula radicular [2, 3]. Atualmente, o papel da célula raiz neste processo e os mecanismos reguladores subjacentes são desconhecidos. Aqui, usando um mutante Medicago truncatula pt4 no qual os arbúsculos degeneram prematuramente [4], identificamos genes associados à degeneração dos arbúsculos, dos quais se prevê que 38% codifiquem hidrolases secretadas, sugerindo um papel na desmontagem do arbúsculo e da interface. Através de RNAi e análise de um mutante de inserção, identificamos um fator de transcrição semelhante a MYB específico para simbiose (MYB1) que suprime a degeneração de arbúsculos em mtpt4. No myb1, a expressão de vários genes associados à degeneração é reduzida. Por outro lado, em raízes que superexpressam constitutivamente MYB1, a expressão de genes associados à degeneração é aumentada e o desenvolvimento subsequente de simbiose é prejudicado. A expressão gênica regulada por MYB1 é aumentada pelas proteínas DELLA e é dependente de NSP1 [5], mas não de NSP2 [6]. Além disso, MYB1 interage com DELLA e NSP1. Nossos dados identificam um programa transcricional para degeneração arbúscula e revelam que seus reguladores incluem MYB1 em associação com dois reguladores transcricionais, NSP1 e DELLA, ambos funcionando em fases anteriores da simbiose. Propomos que o uso combinatório de fatores de transcrição permite a expressão sequencial de programas transcricionais para o desenvolvimento e degeneração de arbúsculos.

Müller, LM, Lindner, H., Pires, ND, Gagliardini, V., Grossniklaus, U. Uma subunidade do complexo oligossacariltransferase é necessária para o reconhecimento interespecífico de gametófitos em Arabidopsis. (2016) Nature Communications. 7:10826. DOI: 10.1038/ncomms10826

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Pires, ND, Bemer, M., Müller, LM, Baroux, C., Spillane, C., Grossniklaus, U. A genética quantitativa identifica a variação genética críptica envolvida na regulação paterna do desenvolvimento de sementes. (2016) Genética PLOS. 12(1):e1005806. DOI: 10.1371/journal.pgen.1005806

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Lindner, H., Kessler, SA, Müller, LM, Shimosato-Asano, H., Boisson-Dernier, A., Grossniklaus, U. TURAN e EVAN medeiam a recepção do tubo polínico em Arabidopsis Synergids por meio da glicosilação de proteínas. (2015) PLOS Biologia. 13(4):e1002139. DOI: 10.1371/journal.pbio.1002139

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Lindner, H., Müller, LM, Boisson-Dernier, A., Grossniklaus, U. Quinases semelhantes ao receptor CrRLK1L: não apenas mais um tijolo na parede. (2012) Opinião atual em biologia vegetal. 15(6):659-69. DOI: 10.1016/j.pbi.2012.07.003

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Richter, S., Müller, LM, Stierhof, YD, Mayer, U., Takada, N., Kost, B., Vieten, A., Geldner, N., Koncz, C., Jürgens, G. O crescimento celular polarizado em Arabidopsis requer reciclagem endossomal mediada por fatores de troca de ARF relacionados ao GBF1. (2011) Natureza Biologia Celular. 14(1):80-6. DOI: 10.1038/ncb2389

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El-Kasmi, F., Pacher, T., Strompen, G., Stierhof, YD, Müller, LM, Koncz, C., Mayer, U., Jürgens, G. A proteína SEC22 SNARE de Arabidopsis é essencial para o desenvolvimento de gametófitos e manutenção da integridade da pilha de Golgi. (2011) Revista Planta. 66(2):268-79. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2011.04487.x

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Lena Mueller, PhD

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